Origen y evolución de los insectos sociales. Avispas

.

In science we trust
.

Una enorme colmena de abejas, con su reina poniendo huevos e innumerables obreras trabajando sin descanso recolectando néctar y alimentando a las larvas, capaces de morir por defender a la colonia. Un hormiguero, hasta los topes de hormigas, con una única monarca y miles de miembros pertenecientes a las más diversas castas: recolectoras, soldados o matronas. Un avispero, con su gran reina y sus múltiples obreras, una organización terrorífica capaz de acribillarte si les molestas. Los insectos sociales, con su casta de serviciales obreras: trabajadoras, sacrificadas, estériles… son un quebradero de cabeza para la biología evolutiva, un reto para los entomólogos y una de las maravillas del mundo natural. En esta entrada nos adentraremos en su mundo, indagaremos sus orígenes y veremos que tiene que decir la biología evolutiva al respecto.

.

Existen muchos grupos de insectos sociales, entre los más famosos encontramos a las avispas, a las abejas y a las hormigas, todas ellas miembros de los himenópteros, aquellos insectos pertenecientes al orden Hymenoptera, un nombre que deriva de los términos griegos «hymen» que significa ‘membrana’  y «ptera»  que significa ‘alas’; por lo que cuando hablamos de himenópteros hablamos de ‘alas membranosas’. Estos insectos engloban aproximadamente unas 140.000 especies conocidas, alrededor del 10% de toda la biodiversidad planetaria, “un güevo” como dirían algunos. Sin embargo, de todas ellas solo un pequeño porcentaje son insectos sociales, aunque lamento no disponer de las cifras.

Y de todos los insectos sociales, esta entrada está centrada en las avispas. Se intentará vislumbrar como pudieron originarse esas famosas comunidades de insectos, formadas por miles de obreras estériles y una única reina, a partir de ancestros solitarios cuya vida se desenvuelve de forma autónoma. Dado que el comportamiento raramente fosiliza y el estudio genético del comportamiento es una ciencia todavía joven, nos centraremos en los casos transicionales que pueden observarse directamente en la naturaleza.

Tradicionalmente los insectos sociales han sido un reto para la biología evolutiva, sobre todo cuando los estudiosos del asunto dieron cuenta de que eso de ayudar «por bien de la especie» era una pendejada, algo no permitido por la selección natural.  De hecho, aplicando bien la selección natural surgía una paradoja: ¿cómo pueden evolucionar seres altruistas si el egoísmo es una estrategia evolutiva mucho más exitosa? Esta y otras preguntas es lo que veremos en esta entrada. Aunque también me veo obligado a dar un par de apuntes previos… Es una entrada extensa, por ello recomiendo una buena taza de té, un café bien calentito o un sabroso cola cao para leerla en paz y con detenimiento.

Una alternativa es leerla poco a poco cada día, por tal razón ha sido subdividida en once capítulos: los capítulos del I al IV son una introducción y una visión de los modelos que proponen los biólogos para explicar cómo pudo haberse originado una sociedad insectil; los capítulos del V al X son historia natural, un relato de cómo pudieron ir apareciendo sociedades cada vez más complejas, usando para ello ejemplos reales presentes en el mundo natural; podría considerarse un recopilatorio de útiles estrategias de vida que son al mismo tiempo una base para desarrollar estrategias más complejas. El último capítulo engloba unas breves conclusiones… Espero que disfrutéis con la lectura.

.

Nido de avispones (Vespa crabro Linnaeus, 1758), una avispa social presente en Europa y Asia, también es posible de encontrar en la Península Ibérica. Es un bicho grande, lo suficiente como para que morder a sus depredadores sea tan intimidatorio o más que picar. Crédito: Anallergo

.

Capítulo I. Vivir en sociedad: un reto para la biología evolutiva

.

¿Por qué vivir en sociedad? Es una pregunta que ha intrigado a los biólogos durante décadas, especialmente desde el asentamiento de las teorías evolutivas. La principal razón de ello radica en el «altruismo», un comportamiento definido como aquel en el que algunos animales sacrifican su vida y sus recursos en virtud de otros animales. Este sacrificio propio es un rompecabezas para la biología evolutiva, basada principalmente en los fundamentos de la ‘selección natural’ propuestos originalmente por Charles Darwin y Alfred Rusell Wallace. Las sociedades de insectos, cuyas obreras viven de forma «altruista» en virtud de su reina, sacrificando su vida y su reproducción por la colonia, son una visión que en apariencia está totalmente enfrentada al mundo en continua competencia mostrado por la ‘teoría de la selección natural’. El mismo Charles Darwin manifestó en su libro, “El origen de las especies por medio de la selección natural, o la preservación de las razas favorecidas en la lucha por la vida (1859)”, el (aparente) problema que suponían las castas estériles de los insectos para su revolucionario modelo:

.

Darwin y la problemática de los insectos sociales

.

Indudablemente podrían oponerse a la teoría de la selección natural muchos instintos de explicación dificilísima: casos en los cuales no podemos comprender cómo se pudo haber originado un instinto; casos en que no se sabe que existan gradaciones intermedias; casos de instintos de importancia tan insignificante, que la selección natural apenas pudo haber obrado sobre ellos; casos de instintos casi idénticos en animales tan distantes en la escala de la naturaleza, que no podemos explicar su semejanza por herencia de un antepasado común, y que, por consiguiente, hemos de creer que fueron adquiridos independientemente por selección natural. No entraré aquí en estos varios casos, y me limitaré a una dificultad especial, que al principio me pareció insuperable y realmente fatal para toda la teoría. Me refiero a las hembras neutras o estériles de las sociedades de los insectos, pues estas neutras, frecuentemente, difieren mucho en instintos y conformación, tanto de los machos como de las hembras fecundas, y, sin embargo, por ser estériles no pueden propagar su clase.

[…]

Pero en la hormiga obrera tenemos un instinto que difiere mucho del de sus padres, aun cuando es completamente estéril; de modo que nunca pudo haber transmitido a sus descendientes modificaciones de estructura o instinto adquiridas sucesivamente.

Fuente: Charles Darwin – El Origen de las Especies (completo y en pdf) (1859), pág. 244 – 245

.

Aunque la altruista vida de los insectos sociales es uno de los grandes retos de la biología evolutiva, como podemos leer, para Darwin ese altruismo era un asunto menor. El mayor problema era la condición de esterilidad e incapacidad de transmitir los caracteres (la herencia de los caracteres es una de las bases necesarias para la selección natural) más que el propio altruismo. Sin embargo, el mismo Darwin advierte en su publicación que los problemas, en apariencia graves, si se medita sobre ellos… al final no son algo tan problemático como aparentan:

.

Darwin y la importancia de la casta reproductora

.

Esta dificultad, aunque insuperable en apariencia, disminuye o desaparece, en mi opinión, cuando se recuerda que la selección puede aplicarse a la familia lo mismo que al individuo, y puede de este modo obtener el fin deseado.

[…]

Por consiguiente, podemos llegar a la conclusión de que pequeñas modificaciones de estructura o de instinto relacionadas con la condición estéril de ciertos miembros de la comunidad han resultado ser ventajosas, y, en consecuencia, los machos y hembras fecundos han prosperado y transmitido a su descendencia fecunda una tendencia a producir miembros estériles con las mismas modificaciones.

Fuente: Charles Darwin – El Origen de las Especies (completo y en pdf) (1859),  pág. 246

.

Capítulo II. Más allá de Darwin: Hamilton y la selección por parentesco

.

Wynne-Edwards. Crédito: Queen’s University

Los reproductores. Darwin advirtió hace más de 150 años que había que centrarse en los animales reproductores y en las ventajas que suponía tal modo de vida para ellos; en ese sentido, las obreras de casta estéril son consecuencia de la eficiencia de tal modo de vida para la reproducción de las reinas que gobiernan sobre ellas. Esta solución fundada en observaciones del mundo natural es sorprendente, ya que se gestó en una época donde la genética no existía y en la que eran desconocidos los fundamentos por los que ciertos caracteres se heredaban y no otros. Pero profundizar en la idea de la selección natural conlleva aceptar que los comportamientos altruistas son poco ventajosos para aquellos que los realizan: al ceder tus recursos a otros individuos, si esos otros individuos son egoístas, tendrán tus recursos más los suyos y por lo tanto tendrán más éxito reproductor. En consecuencia, cada vez habría más y más individuos egoístas y al mismo tiempo menos y menos individuos altruistas, los cuáles se acabarían extinguiendo debido a tal presión.

Luego los individuos altruistas no deberían existir. Sin embargo, existen… ¿Por qué? Una de las primeras soluciones fue expuesta por el zoólogo británico Vero Copner Wynne-Edwards (1906 – 1997), el cual propuso un modelo que sería bautizado como “selección de grupo”. Dicha idea proponía que los animales pondrían sus habilidades a beneficio de todos sus congéneres, en lugar del suyo propio, de modo que así evitarían la extinción de la especie. Esta idea dio lugar a una expresión muy famosa y arraigada, incluso más allá del campo académico: “los animales trabajan en grupo por el bien de la especie”. Según esta idea, los animales que cooperen entre sí tendrán mayores oportunidades de sobrevivir y reproducirse, siendo el ayudar a los demás un comportamiento ventajoso seleccionado a nivel de grupo (ref. 53 y 54).

Sin embargo, hoy día la mayoría de los biólogos consideran que dichas ideas están equivocadas, observan que los animales tienen poco interés en sus propios congéneres, es más, dichos congéneres son una molestia casi siempre. Por ello, la visión más aceptada de cómo funciona el mundo natural vendría a contarnos algo así: a mí solo me interesa mi propio ser y mi progenie, me da igual que el vecino se rompa una pierna, y casi mejor así, un competidor menos (ref. 54). Por lo tanto, “la lucha por la supervivencia de la especie” es una expresión completamente errónea que hay que descartar. La evolución de los grupos y sociedades animales se debe a otros factores en juego.

.

Las sociedades de leones, Panthera leo (Linneo, 1758), mantienen un equilibrio que puede ser alterado por la llegada de nuevos miembros. Existe una alta jerarquización y competencia dentro del grupo, los machos intentarán dominar a las hembras y viceversa, asimismo, la expulsión del macho dominante por un macho rival implica la matanza de las crías del primero… No es la especie lo que importa. Crédito: yahoo

.

Las ideas de Darwin llevadas hasta sus últimas consecuencias derivan en que lo único que importa es el éxito reproductor. Con el descubrimiento del ADN y los secretos de la herencia gracias al trabajo de Rosalind Franklin, Francis Crick y James Watson; llegarían nuevas propuestas con el objetivo de resolver la cuestión de por qué los genes que derivan en un comportamiento altruista no desaparecen ante los genes que fomentan el comportamiento egoísta. Wynne-Edwards propuso una solución que se ha visto poco reflejada en el mundo natural. Sin embargo otras ideas llegarían, de todas ellas la de mayor calado hasta ahora es mérito del biólogo británico William Donald Hamilton (1936 – 2000), cuyo modelo se desarrolla en la década de los sesenta como extensión de recientes trabajos (en aquel entonces) publicados por el genético y biólogo evolutivo John B. S. Haldane (1892 – 1964).

Con la llegada de los trabajos de Hamilton nace una nueva forma de ver a los seres vivos: desde el punto de vista de los genes. En términos estadísticos, los hermanos comparten entre sí la mitad de sus genes, así que genéticamente hablando dos hermanos equivaldrían a uno mismo. Por ello, si un individuo en un acto de supremo sacrificio muere por salvar a diez de sus hermanos, no es un acto tan altruista como parece; sino que desde el punto de vista de los genes egoístas, dicho sacrificio significa que los genes han aprobado la eliminación de una de sus copias a cambio de salvar otras cinco copias (ref. 17y 23). Vamos, que los genes no han hecho otra cosa que salvarse a sí mismos.

Los primeros trabajos de Hamilton en esta línea fueron publicados en 1964, acompañados de un modelo matemático que podía quebrar esa aparente paradoja entre selección natural y altruismo observada en muchos animales. La conclusión de dichos trabajos es una fórmula matemática que hoy día es conocida como regla de Hamilton (ref. 23), la cual viene a decir que los actos altruistas se realizan entre miembros de la misma familia y que dependiendo del grado de parentesco, el altruismo tiene un beneficio mayor o menor para aquel que realiza el acto altruista. La regla de Hamilton es la siguiente (ref. 17, 18 y 23):

.

B > C / R

.

Esta fórmula viene a decir que para que el altruismo sea una estrategia eficaz, el beneficio que reciben los individuos por el acto altruista (B) debe de ser mayor (>) que el costo que supone dicho acto para el individuo altruista (C) dividido por el grado de parentesco entre dichos individuos (R). En consecuencia, a menor grado de parentesco, mayor debe ser el beneficio obtenido para que dicho acto altruista merezca la pena. Por tal razón el «grado de parentesco» es fundamental, aunque varía en una familia: compartimos la mitad de los genes con nuestros hermanos, la cuarta parte con nuestros medio-hermanos, la octava parte con nuestros primos y el valor se va reduciendo conforme más y más lejanos son los parientes; en consecuencia, desde el punto de vista de los genes, ayudar a unos parientes es más eficiente que ayudar a otros (ref. 17, 18 y 23).

Eso determinaría porque los seres vivos tendrían preferencias por ayudar a ciertos parientes y no a otros, así como las grandes reticencias a ayudar a desconocidos. Esta pauta selectiva ha recibido el nombre de «selección por parentesco» y la estrategia evolutiva que deriva de dicha pauta el nombre de «eficacia biológica inclusiva» (en inglés «inclusive fitness»); simplificando, dicha estrategia viene a decir que genéticamente es más eficiente ayudar a parientes cercanos antes que a parientes lejanos, siendo una pérdida de tiempo ayudar a miembros ajenos a la familia. Por ejemplo, salvar a diez hermanos es más efectivo que salvar a diez primos, porque en el primer caso salvamos cinco copias genéticas de nosotros mientras que en el segundo caso salvamos poco más que una mísera copia genética (ref. 17 y 18).

Desde su mismo planteamiento en 1964 la «selección por parentesco» y la «eficacia biológica inclusiva» fueron aplicadas por Hamilton para explicar la existencia de los insectos sociales, con especial interés en los himenópteros: avispas, abejas y hormigas. Pero antes de entrar en ello hay que conocer la extraña genética de estos animales.

.

Izquierda, John B. S. Haldane (1892 – 1964), genético y uno de los padres de la Síntesis Moderna, créd.: Evolución y Neurociencias. Derecha, William Donald Hamilton (1892 – 1964), el padre de la «selección por parentesco», créd.: The Cultural Niche

.

Capítulo III. La dotación genética de los himenópteros

.

La «haplodiploidía» es un término que hace referencia a la condición genética de ciertos animales, entre ellos la de los himenópteros. En estos animales, las hembras tienen dos juegos de cromosomas (como nosotros), por ello se denominan «diploides». Pero los machos solo tienen un único juego de cromosomas, razón por la cuál se denominan «haploides». Esto que parece tan sencillo tiene grandes implicaciones cuando se trata del reparto genético de una generación a la siguiente.

Las células reproductoras (óvulos y espermatozoides) solo tienen un único juego de cromosomas. Por ello cuando se forman los óvulos, el material genético de la hembra (formado por dos juegos de cromosomas) debe repartirse. Este reparto es siempre equitativo y los óvulos se forman a pares: una mitad de los óvulos recibe una mitad del material genético de la hembra; mientras que la otra mitad de los óvulos recibe la otra mitad del material genético de la hembra. Como consecuencia, dos óvulos tomados al azar tendrán un 50% de probabilidades de compartir el mismo material genético.

.

Distribución de los genes en los gametos de los animales haplodiploides. En los machos todos los espermatozoides son idénticos. En las hembras la mitad de los óvulos tendrán una mitad del material genético materno; la otra mitad de los óvulos tendrán la otra mitad del material genético materno. Crédito: Fuente Propia

.

Por otro lado están los machos, que como solo tienen un único juego de cromosomas no tienen que repartir su material genético cuando fabrican los espermatozoides. En consecuencia, todos los espermatozoides serán iguales entre sí. Esto no sucede en nuestra especie, ya que nuestros machos también tienen dos juegos de cromosomas en sus células, como las hembras.

En los himenópteros las nuevas hembras proceden de óvulos fecundados. Durante la fecundación un espermatozoide se fusiona con un óvulo, mezclándose el material genético de ambos. Este proceso da lugar a unas relaciones de parentesco muy interesantes entre las hembras de himenópteros, donde una hembra compartirá el 50% de sus genes con la mitad de sus hermanas y al mismo tiempo compartirá el 100% de sus genes con la otra mitad de sus hermanas. Por término medio, tenemos que entre hermanas el parecido genético es del 75%. Mientras que entre madre e hija el parecido genético es del 50%. Para Hamilton y biólogos que vendrían después, esto tendría interesantes consecuencias evolutivas.

.

La distribución de la herencia en animales haploidploides. Las hermanas tienen un 50% de material genético idéntico por parte de padre y por término medio un 25% de material genético idéntico por parte de madre: 50% + 25% = 75% . Crédito: Fuente propia

.

Capítulo IV. El modelo de Hamilton. Problemas y nuevos enfoques

.

Si la «selección por parentesco» y la «eficacia biológica inclusiva» son aplicadas a los himenópteros, se vendría a decir que entre las hembras de las avispas es más conveniente ayudar a tu hermana que a tu propia madre, ya que estadísticamente compartes el 75% de tus genes con tus hermanas mientras que con tu madre tan solo es el 50%. Dicho de otro modo: ayudando a una hermana ayudas a un 75% de ti mismo mientras que ayudando a tu madre tan solo ayudas a un 50% de ti mismo. Por ello, en el sentido de mera eficiencia, una hembra de himenóptero tendría la tendencia de ayudar  a sus propias hermanas antes que a su madre y a su propia descendencia. Por esa razón, en los himenópteros la selección por parentesco es convertida en la «hipótesis de la haplodiploidía», pues sería este mecanismo la mecha que inició la fundación de sociedades entre distintos grupos de himenópteros (ref. 18 y 19).

Este planteamiento se ha mostrado muy fructífero con el paso de los años, generando nuevas líneas de investigación e ideas en distintos campos de la ciencia, observándose que entre especies de insectos sociales donde solo el grado de parentesco entre hermanas es diferente, también lo es el comportamiento de la colonia. Sin embargo, para otros autores la «eficacia biológica inclusiva» es insuficiente, ya que no tiene en cuenta el precio del costo altruista y el beneficio obtenido a cambio (ref. 23). En ese sentido, en el pasado agosto del año 2010 fue publicado en la prestigiosa revista Nature un artículo redactado por Martin A. Nowak, profesor de biología y matemáticas de la Harvard University y especialista en la evolución de los seres vivos. Dicho artículo tiene el título de “The evolution of eusociality” y encuentra problemas en el modelo de Hamilton (ref. 33):

• 1.- Existen varios de tipos de asociaciones donde no existe la haplodiploidía: termitas, gambas del género Synalpheus, algunos escarabajos o las ratas topo de la familia Bathyergidae.

• 2.- La sociedad no es tan habitual incluso en los himenópteros haploidiploides: ninguna de las 70.000 especies conocidas de avispas parásitas y ninguna de las 4.000 especies de avispas conocidas por el nombre de “moscas de sierra” o “moscas portasierra” ha desarrollado algún tipo de sociedad.

• 3.- Dichos autores consideran que la hipótesis de Hamilton es una aproximación matemática limitada, más que una teoría evolutiva propiamente dicha.

• 4.- Como conclusión: las sociedades habrían evolucionado por medio de la selección natural de toda la vida; comenzando con animales que cuidan de su prole hasta sociedades donde sus miembros permanecen juntos por el beneficio propio, luego aparecerían sociedades donde las “castas obreras” son obligadas a ser esclavas.

.

La solitaria avispa Arge ochropus (Gmelin in Linnaeus, 1790) (= Arge rosae), presente en la Península Ibérica y llamada popular y equívocamente como «mosca portasierra». Las larvas, con aspecto de oruga, se alimentan de rosal (siendo la pesadilla de jardineros). Izquierda, adulto, créd.: Ramón Casadó – Flickr. Derecha, larva, créd.: Institut d’Estudis Catalans

.

Las ideas de Nowak levantaron una gran polvareda y no buena acogida por varios grupos de investigación. Varias críticas fueron publicadas en la revista Nature y se centraron en varios puntos del artículo de Nowak: (1) la selección natural explica la presencia estructuras con apariencia de diseño en la naturaleza y la «eficacia biológica inclusiva» explicaría la función de dicho diseño; (2) el modelo de Hamilton ha demostrado gran poder explicativo durante los últimos 40 años, desde comportamientos de mera cooperación hasta sociedades altamente complejas; (3) solo se han desarrollado sociedades con castas estériles en animales con asociaciones entre madre e hijas; (4) las diversas interacciones sociales de una sociedad de insectos pueden explicarse vía “selección por parentesco”; y (5) selección natural y selección por parentesco no son excluyentes, sino complementarias; entre otras (ref. 1, 4, 11, 24 y 38).

Lo bueno de este tipo de trabajos es que siempre viene bien cuestionar las propias ideas y ver otras perspectivas, por no mencionar que grupos de investigación enfrentados entre sí buscarán las debilidades de su contraparte, siendo esta buena forma de avanzar en el conocimiento. Otros grupos de investigación consideran que la evolución de los insectos sociales ha sido fruto de combinar las «exaptaciones» presentes en los himenópteros solitarios con nuevas adaptaciones asociadas a comportamientos más sociales, donde lo importante siempre ha sido el beneficio personal. Para estos autores los modelos de Hamilton estarían opacados por la propia selección natural (ref. 28). Ese camino evolutivo, desde un animal que viven en soledad hasta uno que forma grandes colonias con distintas castas, es un camino lleno de pequeños pasos y transiciones observables a día de hoy y es lo que veremos a continuación.

.

La solitaria avispa llamada sírice gigante, de nombre científico Urocerus gigas (Linnaeus 1758), presente en Norteamérica y Europa (incluyendo la Península Ibérica), sus larvas viven de 1 a 3 años en el interior de troncos de coníferas devorando la madera. Izquierda, adulto, créd.: wikipedia. Derecha, larva, créd.: Massachusetts Pests

.

Capítulo V. Exaptaciones / maternidad y violencia en avispas solitarias

.

«Exaptación», antes conocida como «preadaptación», hace referencia a aquellas habilidades de los seres vivos útiles para su modo de vida actual, pero que al mismo tiempo podrían ser útiles para vivir de forma diferente. Las avispas solitarias son un buen ejemplo de ello. Entre ellas encontramos a las del género Ammophila, pertenecientes a la familia Sphecidae y con alrededor de 200 especies distribuidas en las zonas cálidas de todo el mundo (ojito, un género de plantas también se llama Ammophila). El nombre Ammophila deriva de los términos griegos «psammos» que significa ‘arena’ y «phila» que significa ‘amor’, por lo que Ammophila significa literalmente ‘amante de la arena’.

Son avispas que habitan suelos de arena compactada con algo de vegetación. En la época de cría, durante las horas más cálidas del día, excavan sus nidos en el suelo: un simple tubo vertical ensanchado en una cámara final (ref. 12, 16 y 35). Finalizada la construcción lo ocultan parcialmente y salen de caza; el estudio de Ammophila sabulosa (Linnaeus, 1758) y de Ammophila dysmica Menke, 1966 revela que son expertas cazadoras que depredan sobre más de 40 especies de lepidópteros (mariposas y polillas) cuyas orugas capturan como alimento para sus larvas. Estas avispas pican a las orugas paralizándolas sin matarlas, de ese modo no mueren y cuando sus larvas eclosionen dispondrán de alimento vivo y fresco. Una vez han aprovisionado bien el nido, como cuidadosas madres lo sellan firmemente con guijarros, arena y materia vegetal, para abandonarlo y empezar de nuevo; de ese modo sus larvas permanecerán ocultas con una buena provisión de orugas vivas (ref. 12 y 35).

La especie Ammophila harti (Fernald) tiene un comportamiento ligeramente distinto, ya que no aprovisionan el nido de una sola vez para luego sellarlo, sino que alimentan progresivamente a las larvas durante varios días. Esto tiene dos ventajas: las larvas obtienen alimento más fresco y además tienen un cuidado más personalizado, que permite que sus madres las limpien de parásitos, el mayor enemigo de estas avispas. Aunque buenas madres, son avispas solitarias y por ello muy competitivas y agresivas con sus congéneres: las hembras pelearán entre sí por las orugas, se enfrentarán a aquellas hembras que se acerquen al nido y si tienen la ocasión intentarán usurpar el nido de otra hembra (ref. 16). Sin ir más lejos, Ammophila urnaria Dahlbom, 1843 construye nidos subterráneos que aprovisionan con orugas, pero son expertas en robar orugas de otros nidos y en conquistar nidos ajenos, con el fin de eliminar los huevos presentes para depositar los propios (ref. 30).

.

Arriba, nidos de Ammophila harti (Fernald); (A) nido con cierre temporal y (B) nido con cierre definitivo; créd.: (ref. 16). Abajo, la preciosa Ammophila sabulosa (Linnaeus, 1758) que también puede aparecer en la Península Ibérica; izquierda, ejemplar adulto, créd.: wikipedia; derecha, hembra picando a una oruga (la comida de la prole), créd.: rutkies

.

El comportamiento maternal de las avispas del género Ammophila es una buena estrategia para sacar adelante a la progenie. De hecho es una de las dos principales estrategias reproductivas que existen en el mundo natural, ambas útiles, ambas con pros y contras:

• 1.- Estrategia de la r. Invertir todas las energías en producir inmensas cantidades de huevos, los cuáles deberán sobrevivir solos y de los que solo una ínfima parte alcanzará la edad adulta.

• 2.- Estrategia de la K. Depositar pocos huevos e invertir mucha energía en cuidarlos, para que los pocos huevos depositados sobrevivan hasta la edad adulta.

.

Ambas estrategias tienen sus ventajas y sus inconvenientes. Nuestra especie y las avispas solitarias han adoptado la segunda estrategia. Para desempeñarla las avispas solitarias construyen nidos, los llenan de provisiones y los sellan para protegerlos de parásitos y competidores. No solo contamos con el ejemplo del género Ammophila, en esta página hemos conocido a las avispas esmeralda Ampulex compressa (enlace) y a las avispas del género Methocha (enlace), también avispas solitarias que tras cazar a su presa, la paralizan, la ocultan concienzudamente y ponen un huevo sobre ella; ya que en el mundo exterior existen muchos peligros.

Entre tales peligros se encuentran las avispas de la familia Chrysididae, especialistas en localizar hembras excavando nidos y en parasitarlos mientras dichas hembras salen de caza; o ciertas moscas de la familia Sarcophagidae, que se cuelan en el nido mientras la hembra está dentro ocupada con cualquier tarea; en ambos casos estos parásitos pueden arruinar el metódico trabajo de Ammophila al matar a las larvas de esta (ref. 35).

A continuación un breve vídeo donde David Attenborough nos presenta a la simpática Ammophila.

.

.

Capítulo VI. Tolerancia y semi-sociales / cuando las avispas colaboran

.

¿Cómo protegerse pues de parásitos y otros enemigos? Bueno, quizás no sea mala idea que alguien se quede vigilando el nido. Eso es lo que se ha observado en otras avispas de la familia Sphecidae, como las del género Cerceris, con 850 especies descritas y de distribución cosmopolita. Entre ellas está Cerceris antipodes Smith, 1856, nativa de Australia. Al igual que Ammophila, esta avispa construye tubos en el suelo que aprovisionan con presas, aunque caza escarabajos crisomélidos en lugar de orugas. Sin bien esta avispa es diferente con respecto a las que hemos presentado anteriormente: los nidos están habitados por dos a cuatro hembras que hacen turnos de vigilancia; de modo que mientras las demás cazan, una hembra hace turno de guardia bloqueando con su propio cuerpo la entrada del nido, impidiendo el acceso a los abundantes parásitos y predadores (ref. 3).

Los estudios realizados sobre este bicho indican que el modelo de Hamilton de la selección por parentesco no estaba mal encaminado: los nidos comunales suelen ser compartidos por hembras emparentadas entre sí (madres e hijas o bien entre hermanas); aunque también son frecuentes los nidos ocupados por hembras sin parentesco y alguna vez se ha visto algún nido ocupado por dos especies distintas (ref. 31). Lo que demuestra que son agregaciones poco especializadas, donde todos sus miembros tienen el interés de sacar adelante a sus propias crías (ref. 3 y 31). Dicho interés es más manifiesto en ambientes donde el suelo es tan duro que excavar un nido es muchísimo más caro energéticamente que robarlo: en tal caso las hembras se enfrentarán entre sí por lograr un nido que puedan usar, tal y como se ha observado en la avispa Cerceris cribosa Spinola, 1841 de Panamá (ref. 10).

.

Arriba, ejemplares del género Cerceris en la puerta de sus nidos, créd.: American Insects. Abajo, agregaciones de nidos de Cerceris simplex, créd.: (ref. 2).

.

Otra avispa interesante es Montezumia cortesioides Willink, 1982 de las zonas tropicales de Sudamérica (Colombia) y miembro de la subfamilia Eumeninae. Esta avispa construye pequeños nidos de barro con dos a cuatro celdas; de forma similar a Ammophila harti, estas avispas alimentan a sus crías con diminutas orugas de forma progresiva, pero solo atienden una única celda de cría al mismo tiempo. Lo interesante de este caso es que las hijas no llegan a abandonar el nido materno, sino que prefieren quedarse en él. Sin embargo, no hay cooperación: las hembras solo se ocupan de sus propias celdas y crías, no dudando en robar las orugas de sus hermanas y en competir por las celdas vacías; tampoco existen comportamientos de acicalamiento social, las hembras se asean a sí mismas tal y como hacen las avispas solitarias (ref. 50).

Ligeramente diferente es la historia de la avispa tropical Trigonopsis cameronii (Kohl, 1902) de Centroamérica y Sudamérica. Construye nidos de barro y su rutinaria vida consiste en elaborar una celda, capturar una cucaracha para meterla en dicha celda, poner un huevo sobre ella, cerrar la celda y reabrirla al cabo de dos o tres días, para llenarla de cucarachas antes de sellarla definitivamente. Como en el caso anterior, las hijas adultas se quedarán en el nido, pero a diferencia de este se mostrarán pacíficas con sus congéneres y los enfrentamientos serán raros. Aunque un rasgo que indica el carácter “primitivo” de esta asociación es que no existe reconocimiento entre las avispas, por ello una avispa puede establecerse en un nido ajeno sin muchos problemas, por otro lado, cada avispa se ocupa de sus propios asuntos (ref. 8).

En estos casos encontramos avispas que forman pequeñas asociaciones, humildes comunas donde viven juntas pero donde cada una se ocupa de sus propias celdas y sus propias crías, incluso llegando a competir con sus vecinas. Este modo de vida recibe el nombre de «semi-social» y tiene sus propias ventajas; por ejemplo, la presencia continua de adultos en el nido a modo de guardianas es una vía para defenderse de los parásitos y predadores, los cuales podrían atacar las larvas y poner en peligro a las nuevas generaciones (ref. 2, 3 y 8). Con todo, existen avispas que han llevado a este tipo de asociaciones un poco más lejos.

.

Si el autor de la foto no se ha equivado… Izquierda, ejemplares y celdas del nido comunal de Montezumia dimidiata Saussure, 1852, créd.: Leopoldo Castro – Flickr. Derecha, agregación de celdas de nido comunal de avispas del género Montezumia, créd.: Leopoldo Castro – Flickr.

.

Capítulo VII. Extendiendo el cuidado materno / avispas subsociales

.

Los comportamientos vistos anteriormente son las «exaptaciones» necesarias para generar una sociedad, comportamientos útiles ahora que coinciden con los comportamientos necesarios para vivir de otro modo. En ese sentido, los entomólogos ven a las grandes y complejas sociedades de insectos como una extensión y prolongación de los cuidados maternos de las avispas solitarias que viven en soledad o en comunas (ref. 39). De hecho, se ha descubierto en la avispa social Polistes metricus Say, 1813, que los genes activos en el cerebro de las obreras son los mismos genes activos en las reinas cuando estas están fundado la colonia (momento en el cual no son muy diferentes de avispas solitarias construyendo su nido) (ref. 40).

Si bien, para los entomólogos la primera fase de la evolución de una sociedad es el comportamiento «subsocial»: todo cuidado de la progenie desde el momento en el que son puestos los huevos; dicho comportamiento es el más «primitivo» nivel de asociación entre progenitores y su descendencia (ref. 39). Ya hemos visto ejemplos de comportamiento «subsocial» en el capítulo anterior, con avispas que cuidan del nido hasta que sus larvas alcanzan la edad adulta.

Sin embargo, una extensión de dicho comportamiento se observa en las avispas de la subfamilia Stenogastrinae, nativas del sureste asiático y en inglés conocidas como «hover wasp», que vendría a significar algo así como “avispas flotantes”, ya que son capaces de mantenerse estáticas en el aire (ref. 51). Entre ellas, nativa de Malasia, se encuentra Eustenogaster calyptodoma (Sakagami & Yoshikawa, 1968), cuyos nidos de papel con forma de botijo invertido alojan un diminuto panal; dichos nidos son fundados por una única hembra que lo vigilará y que cuidará de sus larvas (ref. 22).

Esta especie representa un cambio con respecto las especies anteriormente vistas: las hijas adultas no solo se quedan en el nido, sino que ayudan a su mantenimiento. Además presentan otro primigenio giro hacia la sociedad: la división del trabajo, la hija actúa como recolectora y su madre como guardiana. Aún así no pueden considerarse animales “verdaderamente sociales”, ya que la relación entre madre e hija es temporal; al cabo de una semana la hija alcanza la madurez sexual y abandona el nido con objeto de fundar el suyo propio, preferiblemente ocupando un nido abandonado o conquistando alguno que le interese. Igualmente, son poco sociables, mantienen las distancias y cuando descansan prefieren situarse en lados opuestos del nido (ref. 22).

.

La avispa Eustenogaster calyptodoma (Sakagami & Yoshikawa, 1986). Izquierda, esquema del nido, créd.: (ref. 22). Centro, vista externa del nido. Derecha, precioso ejemplar adulto. créd.: terraincognica96 – Flickr

.

De la misma subfamilia es la avispa Parischnogaster mellyi (Saussure, 1852) nativa de la isla de Sumatra y Tailandia. Construye nidos de “papel” utilizando restos vegetales o reciclando nidos abandonados, aunque son nidos de mala calidad comparados con los de las avispas que forman panales en la Península Ibérica (ref. 20). Al igual que en el caso anterior, las “colonias” son fundadas por una única hembra (ref. 21) y las hijas permanecen en el nido hasta que alcanzan la madurez. Sin embargo, se quedan mucho más tiempo que en el caso anterior: hasta 20 días (ref. 49). Aún así siguen siendo asociaciones reducidas y raramente se superan las tres hembras (aunque a veces pueden encontrarse hasta nueve individuos). En esta especie también hay división del trabajo: la madre vigila el nido y las hijas actúan como recolectoras hasta que decidan abandonarlo  (ref. 49 y 51).

Esta estrategia es bastante novedosa ¿Qué ventajas tendría para las hijas sacrificar parte de su vida por ayudar a su madre y no vivir por su cuenta? Quizás parte de la respuesta provenga de los modelos de Hamilton, después de todo una hija que ayude a sus hermanas a salir adelante sería comparable a una amalgama de genes ayudando a sus propias copias a salir adelante. Pero también puede tener otra connotación: la que hoy es una ayudante de la matriarca el día de mañana será una matriarca con sus propias ayudantes; es un programa genético equivalente al crecimiento, si para ser un adolescente antes debiste de ser un niño, en este caso para ser matriarca con ayudantes antes debiste de ser ayudante.

.

Hembra de Parischnogaster mellyi (Saussure, 1852) en su nido. Crédito: (ref. 45).

.

Del mismo grupo de avispas es la malaya Parischnogaster jacobsoni (Buysson, 1913), construye nidos muy sencillos dispuestos a lo largo de finas y delgadas ramitas. Los nidos son fundados por una única hembra que cuidará de sus larvas, a las que alimentará con secreciones; como en el caso anterior, las hembras jóvenes se quedan en el nido hasta que alcanzan una madurez adecuada, pero se quedan más tiempo en el nido: probablemente entre 20 y 50 días. Como en el caso anterior también se mantiene una primigenia división del trabajo, la hembra llamada dominante guarda el nido mientras las subordinadas actúan como recolectoras (ref. 43).

Dominantes y subordinadas, en estas avispas se observa por primera vez un comportamiento que será preciso y necesario en las sociedades de insectos más complejas: la «dominancia», el poder someter a las demás. Puede parecer paradójico que se precise del sometimiento si lo que se busca es la cooperación, pero la realidad es cruel: las castas de obreras estériles no son algo muy diferente a esclavos sometidos al poder de la reina, bajo métodos que veremos más adelante. Por ello la dominancia tuvo que aparecer de alguna forma y por alguna razón.

Estos preámbulos de la dominancia se observa en Parischnogaster jacobsoni, donde a pesar del pequeño tamaño de sus asociaciones (raramente superan las seis hembras) se observan hembras con mayor “poder” que las demás. El poder, la dominancia, otorga privilegios: (1) pueden solicitar alimento a las subordinadas; (2) tienen preferencia de paso; (3) y prioridad de reproducción. Esto último se sospecha por el mayor desarrollo de los ovarios de la hembra dominante, habitualmente la de mayor edad y fundadora de la colonia; si bien en estas colonias puede haber más de una hembra poniendo huevos, según su estatus en la jerarquía. Para ejercer el dominio estas avispas no son muy discretas, usan la violencia para mantener el poder (ref. 43).

Dicha situación lanza una pregunta: ¿Por qué soportar tal situación de violencia en lugar de vivir por su cuenta? Según los entomólogos, el pequeño tamaño de estas primitivas colonias (no mayores de seis hembras) implica que realmente las hembras abandonan el nido para vivir por su cuenta. Lo que nos lleva al caso anterior: al modelo de Hamilton (según el cual las hembras no harían sino ayudar a sus copias genéticas) podemos sumarle el hecho de que la subordinada de hoy será la dominante de mañana. Adicionalmente, el quedarse en el nido puede ser ventajoso en un ambiente donde hay escasez de buenos lugares para nidificar, ya que siempre queda la posibilidad de que la hembra dominante desaparezca, entonces será posible heredar la colonia; fenómeno demostrado en experimentos donde la hembra dominante ha sido eliminada (ref. 43).

.

Precioso ejemplar de Parischnogaster jacobsoni (Buysson, 1913) construyendo estructuras gelatinosas a modo de defensa. Son sintetizadas a través de las llamadas glándulas de Dufour. Crédito: aisasp.it

.

Capítulo VIII. Primeras sociedades / eusociales primitivos

.

Ahora podría decir que el siguiente paso de esta historia son los insectos «eusociales primitivos», animales ’verdaderamente sociales’ donde por primera vez podría hablarse de castas: hembras reproductoras y hembras obreras (ref. 40 y 52). Pero la avispa que será presentada a continuación no es tan “avanzada”; más bien encuadra como un caso transicional entre los  más avanzados «subsociales» y los más ancestrales «eusociales primitivos». Se trata de la tropical Ropalidia cyathiformis (Fabricius, 1804). Perteneciente a la subfamilia Polistinae, es una avispa nativa del subcontinente indio que construye nidos de papel semejantes a los panales que solemos encontrar en nuestros campos. Como en el capítulo anterior, no existen diferencias morfológicas entre individuos, todas las hembras colaboran en el mantenimiento de la colonia y todas las hembras tienen potencial para reproducirse y ser dominantes (ref. 13).

Las principales diferencias con respecto a las avispas del anterior capítulo radican en dos puntos: (1) las colonias son más grandes, albergando entre 15 y 20 individuos aunque a veces pueden llegar a la treintena; (2) la dominancia y sus consecuencias son mucho más marcadas. De modo que las hembras más dominantes pasan mucho más tiempo en el nido, menos tiempo recolectando y lo que es más importante, la mayoría de los huevos son suyos; pero no hay una única “reina”, sino que hasta cinco hembras pueden dedicarse a poner huevos en estas “colonias” (ref. 13 y 29).

Claro que la dominancia no es gratis, hay que ganársela a base de agresividad para subyugar e inhibir la reproducción del resto de miembros de la colonia, llegando al extremo de utilizar mordiscos o picotazos. Otro carácter interesante de estas colonias es que la “reina” es perfectamente sustituible, su eliminación conlleva que cualquier otra hembra sexualmente madura pueda reivindicar el trono… aunque usualmente es la segunda hembra en el rango quien ocupa dicho puesto con mucha violencia de por medio (ref. 13 y 29).

.

Colonia y hembra de Ropalidia cyathiformis (Fabricius, 1804). Crédito: Indian Institute of Science (1), (2)

.

Una variante del caso anterior, de carácter transicional y más próximo a sociedades más complejas de insectos sociales, es el caso de Ropalidia marginata Lepeletier, 1836; nativa del subcontinente indio, el sureste asiático y Australia. Los nidos son fundados por una o unas pocas hembras y como en casos anteriores las hijas se quedarán en el nido. Sin embargo existe una notable diferencia con el caso anterior, solo una única hembra tendrá el monopolio de la puesta de huevos en toda la colonia. Por lo que por primera vez aparecen dos castas: la “reina” y las “obreras” (ref. 32, 34 y 36).

Otra interesante diferencia es que la dominancia es pacífica, lograda a través de feromonas, compuestos volátiles dispersos en el aire que “controlan” a las otras hembras del nido. Estas feromonas son secretadas por una glándula especial llamada glándula de Dufour cuyo desarrollo está íntimamente ligado al desarrollo y maduración de los ovarios (ref. 32). Si bien es la primera vez que mencionamos esta glándula, no es un invento nuevo, en las avispas «subsociales» de la subfamilia Stenogastrinae esta glándula sirve para adherir huevos y larvas a las celdas, almacenar alimentos, es una nutritiva “leche” para las larvas e incluso permite fabricar estructuras viscosas a modo de protección. Ante tantas funciones, todas ligadas a la reproducción, no sería tan descabellado pensar que dicha glándula haya permitido a Ropalidia la producción de feromonas de control (ref. 21, 43 y 44).

Estas colonias son tan pacíficas que incluso parecerían avanzadas, pero sería engañoso, para empezar las diferencias entre las castas no son tan claras (salvo por el hecho de que solo una se dedica a poner huevos) y cualquier hembra tiene potencial para reproducirse (aunque las “obreras” tienen el desarrollo de sus ovarios inhibidos a causa de las feromonas reales). Por ello cabe añadir que esta paz solo existe bajo ciertas condiciones: (1) las “reinas” son muy agresivas en colonias recién fundadas con bajo nivel de feromonas; (2) si se reduce artificialmente el nivel de feromonas las “obreras” pueden rebelarse y atacar a la «reina»; (3) la “reina” responderá con violencia para mantener el control hasta que los niveles de feromonas se restauren; (4) y si por alguna razón la “reina” es eliminada, una “obrera” se volverá muy agresiva con sus congéneres hasta que se asegure el trono mediante control hormonal (ref. 34, 36 y 52).

.

La avispa Ropalidia marginata Lepeletier, 1836. Izquierda, nido de avispas, fotografía procedente de la página de PNAS del Dr. Raghavendra Gadagkar, uno de los entomólogos que más ha estudiado a esta especie, créd.: PNAS. Derecha, hembra adulta, créd.: wikipedia

.

Dichos comportamientos agresivos recuerdan mucho a Ropalidia cyathiformis, de hecho si la “reina” desaparece, la “obrera” que hereda el trono tiene sus ovarios muy poco desarrollados y una glándula de Dufour que secreta sustancias propias de “obrera”. Solo cuando sus ovarios maduren y su glándula de Dufour comience a sintetizar feromonas reales reducirá su nivel de agresividad. Al cabo de unos días, dicha “obrera” será a nivel de comportamiento, madurez de ovarios y feromonas, una nueva “reina” indistinguible de la anterior. Para los científicos, todas las mentadas actitudes violentas son reminiscencias de un pasado donde sus ancestros doblegaban a las demás hembras con agresividad, tal y como hace Ropalidia cyathiformis (ref. 34, 36 y 52).

En Ropalidia marginata también aparecen rasgos de una tendencia a generar castas: bajo condiciones experimentales algunas hembras nunca llegan a poner huevos mientras que otras sí; al mismo tiempo, algunas hembras necesitan mucho menos tiempo que otras para empezar a poner huevos; por ello habría una ligera desviación, con hembras más parecidas a obreras y otras más parecidas a reinas. Para los autores, estas diferencias se deberían a una diferente alimentación de las larvas: en nidos jóvenes las limitaciones de la fundadora no permitirían tener larvas bien alimentadas y de estas saldrían hembras más parecidas a obreras; en nidos maduros con “reinas ancianas” las pocas larvas presentes tendrían un regimiento de obreras que las alimentarán de lujo, por lo que se desarrollarían como hembras más parecidas a reinas (ref. 14).

.

Panal de Ropalidia marginata Lepeletier, 1836. Se pueden apreciar las larvas en el interior de las celdas y celdas selladas por una capa de seda blanca, en su interior residen los futuros miembros de la colonia en plena metamorfosis. Crédito: wikipedia

.

Capítulo IX. Hacia el punto de no retorno / aparecen las castas

.

La presencia de castas formadas por obreras estériles es uno de los rasgos más notorios de los insectos sociales. Hasta ahora hemos visto que las estrategias presentadas pueden llegar a ser útiles y ventajosas para cualquier individuo de la colonia, incluso las “obreras” de ciertas especies pueden tener la oportunidad de heredar la colonia o de fundar la suya propia, momento en el que tendrían a sus propias subordinadas. Sin embargo, en algún momento de la historia evolutiva de los insectos sociales se sucedería un punto de no retorno, donde el carácter estéril se mantendría de por vida; ante tal situación las obreras necesitarían proteger y cuidar a su reina para que esta pudiese reproducirse por ellas y las reinas necesitarían de sus obreras para poder sobrevivir (ref. 28).

Estos preámbulos aparecen en los insectos considerados «eusociales primitivos»: apenas hay diferencias físicas entre castas (reina y obreras) y  todos los miembros de la colonia (incluso la reina) han participado alguna vez en su vida en las tareas domésticas (búsqueda de alimento, cuidado de las larvas, construcción del nido, defensa, etc.). Estos insectos representan otra variante cambio respecto a las avispas anteriormente vistas: una vez la hembra fundadora (la reina) logra su primera generación de obreras, abandona las labores del hogar para dedicarse en exclusiva a la reproducción (ref. 40).

.

Modelo del origen del comportamiento de las obreras y evolución de la eusociabilidad en las avispas del papel. Los círculos representan el comportamiento maternal dividido en mantenimiento de la colonia (púrpura) y deposición de huevos (amarillo). Los animales solitarios y eusociales facultativos tienen una morfología única, los eusociales primitivos pueden pasar de una casta a otra, cosa no posible en eusociales avanzados. Una vez evolutivamente se alcanza la irreversibilidad, la selección actuaría primariamente a nivel de colonia. Crédito: (ref. 28).

.

Ese punto de no retorno nos lleva a las avispas del género Polistes, criaturas cosmopolitas cuyo nombre más familiar es el de “avispas del papel”, puesto que fabrican sus panales con materia vegetal masticada. Dependiendo de la especie, estas avispas fundan sus nidos individualmente o en pequeños grupos de fundadoras (formados fundamentalmente por hermanas). Tras criar la primera generación de obreras, la fundadora se convierte en la principal ponedora de huevos de la colonia (ref. 41). Sus colonias raramente superan los 100 individuos y no hay una clara distinción morfológica entre castas (reinas y obreras se parecen mucho). Sin embargo, la organización está bastante bien organizada, al igual que en Ropalidia la casta de obreras se apaña muy bien sola y es capaz de auto-organizarse eficientemente, incluso si la reina es retirada de la colonia (ref. 7).

Interesante es el caso de Polistes gallicus Linnaeus, 1761, avispa presente en las costas mediterráneas. Las obreras, todas hermanas entre sí, son las responsables de mantener la colonia, sin embargo esto no las cohíbe para la reproducción, sino que tienen capacidad para producir sus propios huevos y larvas. No se aparean para ello, no lo necesitan, de dichos huevos sin fecundar nacerán machos. Dada la genética de estos insectos, se establecerán interesantes relaciones de parentesco: (1) una obrera tendrá una relación genética del 50% con sus hijos; (2) del 37,5% con sus sobrinos; (3) y tan solo del 25% con los hijos de la reina (ref. 37).

Según los postulados de Hamilton, esta diferencia de parentesco establecería un conflicto de intereses en el que a las obreras les interesaría más cuidar a sus propios retoños y el de sus hermanas antes que los de la reina. Y esto es lo que sucede: las obreras intentarán criar a sus hijos y sobrinos al tiempo que la reina intentará evitarlo. Para ello la reina atacará a las obreras para impedir que pongan huevos y destruirá todo huevo de obreras. En cambio, las obreras podrán combatir esta estrategia de la reina al estilo francés: regicidio. De hecho, en trabajos realizados sobre esta especie las reinas solo se han encontrado en el 26% de las colonias, hecho también reportado en especies cercanas como Polistes dominulus o Polistes nimphus (ref. 37).

.

La avispa europea Polistes gallicus Linnaeus, 1761; muy común en la Península Ibérica. Izquierda, panal con celdas en etapa de pupación, créd.: wikipedia. Derecha, una elegante hembra adulta, créd.: wikipedia

.

En estos insectos las diferencias entre castas apenas se aprecian a simple vista, las reinas son poco más grandes que las obreras y… ya está. Si bien, estudios más meticulosos indican que en algunas especies del género Polistes, como la ya presentada Polistes gallicus, aparece una incipiente diferenciación entre castas, un estadio intermedio entre «eusociales primitivos» y «eusociales avanzados». Estas diferencias se asocian a una glándula llamada «órgano de Van der Vecht» cuya función es producir sustancias que actúan como repelentes de hormigas, medio para reconocer a miembros de la misma colonia e inhibidores de la reproducción de las obreras (ref. 6).

El estudio de dicho órgano señala que su tamaño es diferente según la casta: en obreras es más pequeño de lo que corresponde al tamaño del animal y justo lo inverso se observa en las reinas. Para los científicos esto estaría relacionado con el papel de cada casta de la colonia y desde una perspectiva evolutiva es una incipiente vía de diferenciación entre castas de insectos. Dicho órgano también tiene funciones variables a lo largo de la vida de la colonia, funciones útiles para vislumbrar la evolución de un órgano con una función determinada hacia otra función distinta (ref. 6):

• 1.- Durante la fundación de la colonia el «órgano de Van der Vecht» es empleado por la fundadora para producir sustancias útiles como repelentes de depredadores (especialmente hormigas), la hembra impregna el nido con dicha sustancia.

• 2.- Con la llegada de las obreras, estas se mostrarán más agresivas frente hembras con olores ajenos, esto podría ser un primer atisbo de reconocimiento entre miembros de la misma colonia.

• 3.- Finalmente, la sustancias secretadas a través del «órgano de Van der Vecht» por obreras y reinas son distintas, en tal caso tendríamos otro atisbo de feromonas reales que inhiben la reproducción de las obreras.

.

Por otro lado, aunque las diferencias físicas entre obreras y reinas son mínimas, no así sucede con el funcionamiento de sus cuerpos y duración de sus vidas. En el género Polistes la casta de obreras tiene una vida corta y no sobrevive al invierno. Por el contrario, la casta de hembras destinada a convertirse en reinas, que llamaremos fundadoras (en inglés reciben el nombre de «gynes», no he encontrado un término equivalente más aproximado), tienen una vida mucho más larga y deben sobrevivir al invierno para fundar una nueva colonia al año siguiente; para ello las fundadoras deben entrar en una fase denominada «diapausa»: un estado de letargo que precisa de lípidos y proteínas especiales como reserva energética (ref. 41).

Para desarrollar tales estrategias de vida tuvo que existir una fuerte presión selectiva para convertir a las obreras en bichos temporales y a las fundadoras en un seguro a largo plazo, aunque paradójicamente, dicha selección poco hiciera por el aspecto físico. Sin embargo, otros científicos tienen un modo distinto de ver la evolución de tales diferencias. En el año 2005 en la revista Science se publicó un artículo titulado “Bivoltinism as an Antecedent to Eusociality in the Paper Wasp Genus Polistes” donde se daba popularidad a una novedosa idea cuyo principal defensor es el Dr. James H. Hunt, profesor de ciencias biológicas y de entomología de la North Carolina State University (EE.UU.).

Esta nueva idea se basa en el «bivoltinismo», una estrategia de vida en la que un animal tiene dos generaciones anuales: (1) una primera generación de crecimiento rápido y corta vida adulta cuya meta es engendrar la segunda generación; y (2) una segunda generación con una fase denominada «diapausa» en la que el animal entra en letargo durante condiciones ambientales adversas (como el invierno) con objeto de reproducirse al año siguiente (ref. 25 y 26).

.

Modelo de un año en una especie bivoltina. (G1) primera generación del año; (G2) segunda generación del año. Cada color representa una etapa de la vida, el segmento de dicha etapa su duración. Crédito: (ref. 25).

.

Por tal estrategia de vida los animales bivoltinos tienen dos programas de desarrollo en sus genes, uno para generar animales de corta vida y otro para generar animales longevos más resistentes. Para el Dr. Hunt y otros científicos, las obreras y las reinas de las avispas sociales corresponden a uno y otro tipo de animal, siendo buen ejemplo las avispas del género Polistes, descendientes de avispas solitarias y «subsociales» de carácter bivoltino (ref. 25, 26 y 41).

El estudio de Polistes metricus Say, 1831 de Norteamérica muestra que las hembras fundadoras tienen larga vida, resistencia al frío, incapacidad de reproducirse hasta el año siguiente y producen proteínas y lípidos especiales de almacenamiento, tal y como si fueran animales bivoltinos de segunda generación; por el contrario, las obreras viven poco tiempo, no almacenan ni lípidos ni proteínas y tampoco sobreviven al invierno, tal y como si fueran animales bivoltinos de primera generación (ref. 25, 26 y 41).

Según este modelo, las avispas Polistes heredaron de sus ancestros los programas genéticos de un animal bivoltino, de modo que la ruta genética que produce un animal de primera generación engendraría a las obreras, mientras que la ruta genética que produce un animal de segunda generación engendraría a las fundadoras. Aunque todavía hay mucho por investigar, se sospecha que según la calidad de la alimentación se activaría una u otra ruta de desarrollo. Por lo tanto, durante la evolución de las avispas sociales, es posible que rutas del desarrollo que antes eran útiles para producir dos generaciones diferentes de adultos (animales de vida corta y animales que deben sobrevivir al invierno), fueran derivadas hacia la génesis de dos castas distintas (obreras de vida corta y fundadoras que deben sobrevivir al invierno) (ref. 25, 26, 27 y 28). Si bien interesante, tal modelo está aún en discusión por los especialistas, por lo que precisa de más estudios.

.

Modelo de evolución de las castas en las avispas sociales del papel. (A) Especie bivoltina. (B) Insecto social. (G1) primera generación del año; (G2) segunda generación del año. Cada color representa una etapa de la vida, el segmento de dicha etapa su duración. Crédito: (ref. 25).

.

Capítulo X. Sociedades elaboradas / los eusociales avanzados

.

Antes ha sido comentado que la principal diferencia entre las avispas «eusociales primitivas» y las avispas «eusociales avanzadas» es que en las primeras no hay una clara distinción morfológica de las distintas castas  (ref. 40 y 52). Pero como se ha ido exponiendo a lo largo del artículo, es imposible encontrar líneas divisorias, ya que lo que existe es un amplio gradiente de formas y comportamientos que se solapan entre distintos grupos, que se van definiendo poco a poco conforme la sociedad insectil es cada vez más compleja.

Una avispa que parece situarse en cuanto a modo de vida entre «eusociales primitivos» y «eusociales avanzados» es Ropalidia ignobilis (Saussure, 1890) de Madagascar, una especie que se caracteriza por tener dos castas bien diferenciadas aunque no tanto como en avispas que veremos posteriormente. Esta avispa fabrica nidos de papel habitados por menos de 100 individuos. Por primera vez aparece un nivel incipiente de diferenciación en el nido: celdas pequeñas y celdas grandes, caracteres propios de sociedades complejas de avispas (ref. 46).

El rasgo más interesante de esta especie es que presenta dos tipos de adultos en base a su aspecto: (1) hembras de gran tamaño y colores oscuros con ovarios bien desarrollados, que desempeñan la función de reinas; y (2) hembras de pequeño tamaño de color amarillo y rojo con ovarios poco desarrollados que desempeñan la función de obreras. Así el estudio de esta especie revela una diferenciación de castas más avanzada que en avispas estudiadas previamente. Sin embargo, en colonias donde las «reinas» han sido eliminadas por cualquier razón, tales «obreras» siguen podiendo desempeñar la función de “reinas”, entre otras cosas cuentan con ovarios maduros (ref. 46).

Otro carácter de sociedades complejas de insectos es la especialización para producir reinas. En estas avispas las futuras reinas nacen en celdas pequeñas cuyo tamaño ha sido incrementado mediante el alargamiento de sus muros, de modo que una celda grande (que alojará una futura reina) suele permanecer rodeada de celdas de obreras y para su fabricación solo se han añadido nuevas capas de papel; una técnica algo primitiva que no implica la fabricación de cero de celdas de distintos tamaños (ref. 46).

.

Imagen: Ejemplares grande y pequeño de Ropalidia ignobilis (Saussure, 1890) de Madagascar. Escala: 1 cm. Crédito: (ref. 46).

.

A lo largo de este artículo hemos ido viendo como la evolución ha podido ir moldeando las distintas sociedades de insectos, incluso hemos llegado al nivel de sociedades bastante avanzadas y con algo de diferenciación de castas. Pero también eran sociedades problemáticas, como en el caso de Polistes gallicus, cuya reina se aparea con un único macho y como consecuencia, cada obrera tiene un 37,5% de semejanza con el hijo de cualquier otra obrera y solo un 25% respecto a cualquier hijo de la reina. Como ya vimos, esto deriva en una serie de problemas predichos por el modelo de selección por parentesco de Hamilton: a las obreras les resulta más factible una alianza entre ellas y criar sus propios hijos antes que los hijos de la reina. Lo cual provocaría el conflicto que termina generando el regicidio en colonias de esta especie (ver. 37).

Sin embargo debe de existir un modo de evitar la rebeldía y el regicidio. Varios científicos suponen, que una vez se ha sobrepasado el punto de no retorno hacia una vida colonial con castas bien diferenciadas, las vías para evitar el regicidio son sencillas de encontrar. Por ejemplo, tal es el caso de la avispa Vespula rufa (Linnaeus, 1758) de Europa y Norteamérica, considerada «eusocial avanzada» funda pacíficas colonias de 50 a 150 individuos. A diferencia de Polistes gallicus, la hembra fundadora de esta especie no se reproduce con un único macho, sino con unos pocos (de uno a cuatro). En consecuencia el parentesco genético entre hermanas es muy variable (entre un 40 y un 75% con una media del 58%). Según la selección por parentesco de Hamilton, en este caso el parecido genético entre obreras no sería tan fuerte como para generar una alianza, por lo que la colaboración con la reina sería mayor. Curiosamente, la proporción de obreras con ovarios maduros es relativamente baja (del 9%)… más adelante veremos por qué (ref. 47).

En Vespula rufa también cambia el parentesco con los descendientes: las obreras tienen un parentesco con los hijos de la reina mayor que con los propios sobrinos (los hijos de otras obreras). Por ello, aplicando el modelo de Hamilton, a una obrera le convendría más sacar adelante al hijo de la reina antes que a un sobrino. Y eso es lo que se observa: el 99% de los huevos reales sobrevive más de un día, cuando poco más del 30% de los huevos de una obrera logra lo mismo. Esto sucede debido a una política de vigilancia: las reinas harán lo posible por eliminar los huevos de cualquier obrera, pero ahora resulta que a las demás obreras también les interesa hacer lo mismo (ref. 47).

.

Castas presentes en la avispa «eusocial avanzada» Vespula rufa (Linnaeus, 1758). El símbolo de hembra con un arco lateral significa ‘obrera’. Crédito: BioLib

.

Otros estudios realizados en la misma línea ponen de manifiesto que en las sociedades de insectos más avanzadas la selección por parentesco propuesta por Hamilton está estrechamente ligada a las políticas de vigilancia para controlar la reproducción de las obreras. Una vez establecida una sociedad en la que no hay vuelta atrás en el establecimiento de castas bien diferenciadas, la teoría dicta que a menor parentesco entre obreras y sus sobrinos, más se potenciaría el altruismo hacia la reina, puesto que así se beneficiarían indirectamente el éxito de la misma (puesto que una obrera estaría más emparentada con un hijo de la reina que con un hijo de otra obrera). Teóricamente, también se podría afirmar que el altruismo podría reforzarse mediante sanciones sociales hacia aquellas rebeldes que intenten reproducirse: bien matándolas o bien destruyendo sus huevos. De ese modo, con el paso de las generaciones, habría una selección positiva hacia el comportamiento altruista (ref. 48).

Esto ha sido estudiado en varias especies de avispas. Ya vimos que en Vespula rufa, la fundadora se reproduce con unos pocos machos y existe una fuerte sanción hacia las obreras mediante la destrucción de sus huevos (tanto por la reina como por otras obreras), en tal situación habría una selección en contra de las obreras que pusiesen huevos y por ello solo un 9 – 10% de las obreras llegan a desarrollar ovarios maduros. En otras avispas del continente europeo, como Vespula vulgaris (Linnaeus, 1758) y Vespula germanica (Fabricius, 1793), la fundadora se reproduce con muchísimos machos, lo que reduce mucho más el parentesco entre obreras. Por ello también disminuye mucho el parentesco entre las obreras y sus sobrinos; siguiendo la lógica anterior fundada en los postulados de Hamilton, en estas especies la proporción de obreras con ovarios maduros es mucho menor (solo un 0,6 – 2%) y prácticamente no existen (o son extremadamente raros) los machos procedentes de obreras (ref. 47).

Estudios más completos que incluyen a varias especies de avispas y a la abeja melífera (Apis mellifera Linnaeus, 1758) refuerzan aún más esta posición. Un breve artículo publicado en la prestigiosa revista Nature el pasado 2006 y titulado ‘Enforced altruism in insect societies’ revela una relación directa entre menor parentesco entre obreras y mayor eficiencia de las sanciones sociales hacia obreras “rebeldes” que ponen sus propios huevos. Adicionalmente, tal y como se postulaba anteriormente, dichas sanciones sociales derivan hacia una selección en contra de las obreras “rebeldes”, por ello también se encuentra una relación directa entre menor parentesco entre obreras y menor proporción de obreras reproductoras. Según los autores de dicho estudio, esto demuestra que las sanciones sociales reducen el número de obreras egoístas y promueve el altruismo, si bien para que esto evolucione primero ha de aparecer evolutivamente la casta obrera (ref. 48).

.

(a) % de obreras con capacidad reproductiva en relación a la efectividad de la política de vigilancia. (b) % de obreras con capacidad reproductiva en relación al parentesco entre obreras. Crédito: (ref. 48)

.

Así llegamos hasta las idílicas sociedades de avispas donde hay una notable diferencia de castas y la vida es más o menos pacífica a nivel social. Como por ejemplo, la avispa común, cuyo nombre científico es Vespula vulgaris (Linnaeus, 1758), nativa del continente europeo y presente en Norteamérica, es una hermosa avispa social con notables diferencias entre castas, las obreras son menos voluminosas y tienen una envergadura alar de entre 8,0 y 10,5 mm; mientras que las reinas alcanzan mayor volumen y una envergadura alar de entre 12,5 y 14,0 mm. Los nidos suelen ser subterráneos aunque también pueden ser construidos en troncos podridos, paredes huecas y ocasionalmente en el exterior. Para alimentar sus larvas cazan gran variedad de artrópodos y también aprovecharán los cadáveres de animales que encuentren por ahí (ref. 5).

Los nidos son monstruosamente impresionantes, capaces de alcanzar más de un metro de longitud en espacios abiertos, llegan a albergar sobre 7.500 celdas de pequeño tamaño y 2.300 celdas de gran tamaño; un nido maduro también puede llegar a producir alrededor de 10.000 obreras y 2.000 reproductores a lo largo de un año (ref. 9). A pesar de sus inmensos tamaños son colonias relativamente pacíficas, las reinas se aparean con múltiples machos reduciendo con ello el parentesco entre las obreras, por ello las sanciones sociales por parte de la reina hacia las obreras y entre las obreras mismas son muy eficientes, raras son las obreras que llegan a poner huevos y los machos procedentes de obreras son muy raros o inexistentes. En consecuencia, son colonias muy estables y con pocos conflictos, donde la reina tiene prácticamente el control de la situación en sus artejos (ref. 47 y 48).

En otra especie europea bastante cercana pasa un tanto parecido. Vespula germanica (Fabricius, 1793), constructora de nidos más modestos (6.500 celdas pequeñas y 1.500 celdas grandes), construye colonias que pueden sobrevivir varios años, aún siendo fundadas por una única reina que no vive tanto tiempo (ref.9 y  15). ¿Cómo se logra dicha supervivencia? El estudio genético de estos insectos muestra que los nidos son heredados por las hijas de las antiguas reinas, estrechamente emparentadas entre ellas. Según los autores, es probable que en estos nidos se establezcan linajes matriarcales donde las nuevas reinas son reclutadas de nuevo en los nidos maternos, prolongando de este modo la vida de la colonia y su propia estirpe (ref. 15). Sí, con Vespula vulgaris y Vespula germanica hemos llegado a sociedades altamente avanzadas, casi tanto como las de las abejas melíferas.

.

La avispa «eusocial avanzada» Vespula germanica (Fabricius, 1793). Izquierda, nido, créd.: vespa-bicolor. Derecha, reina y obreras, créd.: ketenewplymouth

.

Capítulo XI. Conclusiones

.

Finalmente aquí acabamos. Enhorabuena para los que habéis llegado hasta aquí. A lo largo de esta entrada hemos visto las dificultades que suponen los insectos sociales para la biología evolutiva, así como las principales ideas que se han propuesto para solventar dicho «problema». Ya el mismo Darwin hizo referencia a la importancia de la casta reproductora, más tarde Hamilton propuso un modelo llamado ‘selección por parentesco‘ basado en la relación de costo / beneficio desde el punto de vista meramente genético, ideas que sería pródigamente extendidas en el libro «El gen egoísta (1976)» de Richard Dawkins. En el siglo XXI llegarían otros científicos con nuevas ideas, no convencidos por los modelos de Hamilton y lejos de descartar la evolución como el proceso que generó a los insectos sociales, propusieron a la selección natural de toda la vida como un modelo lo suficientemente potente como para explicar la existencia de los insectos sociales y sus castas de estériles obreras.

Modelos y explicaciones aparte, los insectos sociales no aparecieron de golpe, no evolucionaron de un salto desde insectos solitarios. De hecho la llamada ‘conservapedia‘, defensora a ultranza del diseño inteligente, afirma que:

.

«Social insects» such as bees, ants, and termites, which have extremely complex caste systems. Where an insect fits into the system is determined by its diet when young. Evolution requires that the genes for the various castes and the genes for caste-specific behavior all appeared simultaneously. Akin to the concept of irreducible complexity, but on a higher (social) order, this is impossible given random chance. The complex social structure of these insects is evidence of intelligent design; also, since the overwhelming majority of individuals are workers and do not reproduce, they do not perpetuate their genetic material, as evolutionism claims all living things must do».

.

Traducido sería algo así como:

«Insectos sociales», como abejas, hormigas y termitas, tienen un sistema de castas extremadamente complejo. Donde la casta es determinada por la dieta desde su juventud. La evolución requiere que los genes de las distintas castas y los genes de sus respectivos comportamientos apareciesen simultáneamente. Esto es similar al concepto de complejidad irreductible, pero en un mayor orden (social), es imposible que haya ocurrido mediante cambio aleatorio. La compleja estructura social de estos insectos es evidencia de diseño inteligente; también, desde que la mayoría de los individuos son trabajadores que no se reproducen, estos no pueden perpetuar su material genético, tal y como el evolucionismo clama que todos los seres vivos deben de hacer».

.

Desde luego esta gente no se ha leído ni a Darwin, el cual ya propuso la solución para el hecho de que las castas estériles evolucionasen aún sin reproducirse: es la casta reinante la que tiene el material genético a perpetuar, incluyendo el de las castas estériles, por lo que ya el argumento de diseño inteligente estaba técnicamente desmontado antes de la existencia de la conservapedia. Pero como hemos visto en esta entrada, tampoco es un caso de complejidad irreductible: comenzamos nuestra historia con insectos que aprovisionaban a sus crías, continuamos con insectos que cuidaban de sus crías hasta que estas alcanzaban la etapa adulta y luego tendríamos ejemplos donde estas mismas hijas se quedarían en la colonia. En algunas especies las hijas no cooperarían en nada con su madre y hermanas, incluso competerían entre ellas, su única interacción social sería una vigilancia conjunta de la colonia. Luego veríamos aquellos ejemplos donde las hijas efectivamente cooperarían con sus madres, pero solo temporalmente y antes de convertirse ellas mismas en matriarcas.

Más tarde llegarían los linajes de insectos con sociedades de hembras donde existe colaboración entre ellas, pero donde una hembra gobierna sobre las demás usando la violencia; luego aparecerían hembras que usaban violencia y feromonas; finalmente únicamente feromonas. En este caso, las hembras que actuaban como  obreras tenían el imperativo de escalar socialmente y usurpar el puesto de reina a la menor oportunidad. En casos más «avanzados», el regicidio estaría a la orden del día ya que las «obreras» también están interesadas en sacar a su propia prole. El siguiente paso en complejidad lo veríamos en sociedades donde la reina ha alcanzado el control casi total al aparearse con distintos machos (reduciendo el parentesco genético de las obreras y con ello el riesgo de revolución) así como mediante el castigo social de sus súbditos… se había llegado a la sociedad de insectos con obreras estériles y altruistas. Un camino nada sencillo, pero atiborrado de pasos intermedios y transicionales, cada uno con sus ventajas y sus inconvenientes, pero todos viables y perfectamente funcionales biológicamente.

.

La preciosa avispa social Apoica pallens (Fabricius, 1804), localizada en Centroamérica y Sudamérica, desde México hasta Panamá. Una avispa tropical que pasa el día en la colonia defendiéndola y refrigerándola con sus alas. Durante la noche los adultos salen para libar néctar y para cazar el alimento de sus larvas. Crédito: nundafoto

.

Los insectos sociales son un grupo de gran interés. Desde la llegada de la biología evolutiva hemos podido vislumbrar sus orígenes, alcanzar un atisbo de cómo pudieron haberse originado y que pautas evolutivas pudieron haber seguido. Asimismo, también tenemos un montón de ejemplos reales de posibles casos intermedios o transicionales. Sin embargo son un grupo muy difícil y todavía son requeridos más estudios, desde el punto de vista genético al etológico, pasando por estudios de ecología y biología del desarrollo. Son insectos que aún guardan interesantes secretos, por ello… ¡Son requeridos más estudios¡ ¡Bzzzz!

.

Recomendación: Eficacia inclusiva: El debate – Entrada del blog “El ojo de Darwin”

.

Entradas relacionadas:

• Imagenes de la Ciencia y la Naturaleza: trofalaxia, ¡Aparta que te pico!, Nido de avispa

• ¿Altruismo o egoísmo genético?

• Las termitas suicidas

• Mentes Colmena y Teoría de los Enjambres

• Fósil de transición entre las avispas y las hormigas: Sphecomyrma

• Nuevo enfoque sobre la evolución del altruismo en los animales sociales

• ¿Altruismo o egoismo genético?

• ¡Menos mal que ciertos bancos no se dedican a la apicultura!

• «Hongos mucilaginosos». ¿Reinventando la pluricelularidad?

•  Parásitos: (1), (2), (3), (4)

• Endosimbiosis: (1), (2), (3), (4)

.

BONUS TRACK. El documental «Avispones del Infierno«, de la National Geographic Channel. Advertencia: se cuelan muchas veces, no me hago responsable de lo que digan, pero es que el bicho mola. Si bloquean el vídeo por favor hacedlo saber en los comentarios, gracias.

.

REFERENCIAS:

.

• 1.- Abbot, P. et al. 2011. Inclusive fitness theory and eusociality. Nature 471: E1-E4. Artículo disponible aquí en pdf.

• 2.- Alcock, J. 1975. Social Interactions in the Solitary Wasp Cerceris simplex (Hymenoptera: Sphecidae). Behaviour 54 (1/2): 142-152.

• 3.- Alcock, J. 1980. Communal nesting in a Australian solitary wasp, Cerceris antipodes Smith (Hymenoptera, Sphecidae). Australian Journal of Entomology 19 (3): 223-228.

• 4.- Boomsma, J.  J. et al. 2011. Only full-sibling families evolved eusociality. Nature 471: E4-E5. Artículo disponible aquí en pdf.

• 5.- Buck, M. et al. 2008. 98 Vespula vulgaris (Linnaeus 1758). Identification Atlas of the Vespidae (Hymenoptera, Aculeata) of the northeastern Nearctic region. Canadian Journal of Arthropod Identification. doi: 10.3752/cjai.2008.05 Acceso libre

• 6.- Dapporto, L. et al. 2011. Incipient morphological castes in Polistes gallicus (Vespidae, Hymenoptera). Zoomorphology 130: 197-201.

• 7.- De Souza, A. R. & Prezoto, F. 2012. Regulation of worker activity in the social wasp Polistes versicolor. Insectes Sociaux 59 (2): 193-199.

• 8.- Eberhard, W. G. 1973. The natural history and behaviour of the wasp Trigonopsis cameronii Kohl (Sphecidae). Transactions of the Royal Entomological Society of London 125 (3): 295-328. Artículo disponible aquí en pdf.

• 9.- Edwards, R. 2002. Vespula vulgaris (Linnaeus,1758). BWARS (Bees, Wasps & Ants Recording Society). Acceso libre.

• 10.- Elliot, N. B. & Elliot, W. M. 1987. Nest Usurpation by Females of Cerceris cribosa (Hymenoptera: Sphecidae). Journal of the Kansas Entomological Society 60 (3): 397-402.

• 11.- Ferriere, R & Michod, R. E. et al. 2011. Inclusive fitness in evolution. Nature 471: E6-E7. Artículo disponible aquí en pdf.

• 12.- Field,J. 1992. Patterns of nest provisioning and parental investment in the solitary digger wasp Ammophila sabulosa. Ecological Entomology 17: 43-51.

• 13.- Gadagkar, R. & Joshi, N. V. 1982. Behaviour of the Indian social wasp Ropalidia cyathiformis on a nest of separate combs (Hymenoptera: Vespidae). Journal of Zoology 198 (1): 27-37. Artículo disponible aquí en pdf.

• 14.- Gadakar, R. et al. 1991. The role of larval nutrition in pre-imaginal biasing of caste in the primitively eusocial wasp Ropalidia marginata (Hymenoptera: Vespidae). Ecological Entomology 16: 435-440.

• 15.- Goodisman, M. A. D. et al. 2001. Reproduction and Recruitment in Perennial Colonies of the Introduced Wasp Vespula germanica. Journal of Heredity 92 (4): 346-349. Artículo de acceso libre.

• 16.- Hager, B. J. & Kurczewski, F. E. 1986. Nesting Behavior of Ammophila harti (Fernald) (Hymenoptera: Sphecidae). American Midland Naturalist 116 (1): 7-24.

• 17.- Hamilton, W. D. 1964. The Genetical Evolution of Social Behaviour I. Journal of Theoretical Biology 7 (1): 1-16. Creo que es de acceso libre.

• 18.- Hamilton, W. D. 1964. The Genetical Evolution of Social Behaviour II. Journal of Theoretical Biology 7 (1): 17-52. Artículo disponible aquí y acá en pdf.

• 19.- Hamilton, W. D. 1972. Altruism and Related Phenomena, Mainly in Social Insects. Annual Review of Ecology and Systematics 3: 193-232.

• 20.- Hansell, M. H. 1981. Nest construction in the subsocial wasp Parischnogaster mellyi (Saussure) Stenogastrinae (Hymenoptera). Insectes Sociaux 28 (2): 208-216.

• 21.- Hansell, M. H. 1982. Brood development in the subsocial wasp Parischnogaster mellyi (Saussure) (Stenogastrinae, Hymenoptera). Insectes Sociaux 29 (1): 3-14.

• 22.- Hansell, M. 1987. Elements of eusociality in colonies of Eustenogaster calyptodoma (Sakagami & Yoshikawa) (Stenogastrinae, Vespidae). Animal Behaviour 35 (1): 131-141.

• 23.- Herbers, J. M. 2009. Darwin’s ‘one special difficulty’: celebrating Darwin 200. Biology Letters 5 (2): 214-217. Artículo de acceso libre.

• 24.- Herre, E. A. & Wcislo, W. T. et al. 2011. In defence of inclusive fitness theory. Nature 471: E7-E8. Artículo disponible aquí en pdf.

• 25.- Hunt, H. J. & Amdam, G. V. 2005. Bivoltinism as an Antecedent to Eusociality in the Paper Wasp Genus Polistes. Science 308 (5719): 264-267. Artículo disponible aquí y acá en pdf.

• 26.- Hunt, J. H. et al. 2007. A diapause pathway underlies the gyne phenotype in Polistes wasps, revealing an evolutionary route to caste-containing insect societies. PNAS 104 (25): 14020-14025. Artículo de acceso libre.

• 27.- Hunt, J.H. et al. 2010. Differential gene expression and protein abundance evince ontogenetic bias toward castes in a primitively social wasp. PLoS One 5: e10674. Artículo de acceso libre.

• 28.- Hunt, J. H. 2012. A conceptual model for the origin of worker behaviour and adaptation of eusociality. Journal of Evolutionary Biology 25 (1): 1-19. Artículo de acceso libre.

• 29.- Kardile, S. P. & Gadagkar, R. 2003. Regulation of Worker Activity in the Primitively Eusocial Wasp Ropalidia cyathiformis. Behaviour 140 (10): 1219-1234. Artículo disponible aquí en pdf.

• 30.- Kurczewski, F. E. & Spofford, M. G. 1998. Alternative nesting strategies in Ammophila urnaria (Hymenoptera: Sphecidae). Journal of Natural History 32 (1): 99-106.

• 31.- McCorquodale, D. B. 1988. Relatedness among nestmates in a primitively social wasp, Cerceris antipodes (Hymenoptera: Sphecidae). Behavioral Ecology and Sociobiology 23: 401-406. Artículo disponible aquí en pdf.

• 32.- Mitra, A. & Gadagkar, R. 2012. Queen signal should be honest to be involved in maintenance of eusociality: chemical correlates of fertility in Ropalidia marginata. Insectes Sociaux 59 (2): 251-255. Artículo disponible aquí en pdf.

• 33.- Nowak, M. A. et al. 2010. The evolution of eusociality. Nature 466: 1057–1062. Artículo disponible aquí, acá y acuyá en formato pdf.

• 34.- Premnath, S. et al. 1996. Dominance relationship in the establishment of reproductive division of labour in a primitively eusocial wasp (Ropalidia marginata). Behavioral Ecology and Sociobiology 39 (2): 125-132. Artículo disponible aquí en pdf.

• 35.- Rosenheim, J. A. 1987. Nesting Behavior and Bionomics of a Solitary Ground-Nesting Wasp, Ammophila dysmica (Hymenoptera: Sphecidae): Influence of Parasite Pressure. Annals of the Entomological Society of America 80 (6): 739-749.

• 36.- Saha, P. et al. 2012. Clinging to royalty: Ropalidia marginata queens can employ both pheromone and aggression. Insectes Sociaux 59 (1): 41-44. Artículo disponible aquí en pdf.

• 37.- Strassmann, J. E. et al. 2003. Worker interests and male production in Polistes gallicus, a Mediterranean social wasp. Journal of Evolutionary Biology 16 (2): 254-259. Artículo de acceso libre.

• 38.- Strassmann J. E. et al. 2011. Kin selection and eusociality. Nature 471: E5-E6. Artículo disponible aquí en pdf.

• 39.- Tallamy, D. W. & Wood, T. K. 1986. Convergence patterns in subsocial insects. Annual Review of Entomology 31: 369-390. Artículo disponible aquí en pdf.

• 40.- Toth, A. L. et al. 2007. Wasp Gene Expression Supports an Evolutionary Link Between Maternal Behaviour and Eusociality. Science 318 (5849): 441-444. Artículo disponible aquí en pdf.

• 41.- Toth, A. L. et al. 2009. Lipid stores, ovary development, and brain gene expression in Polistes metricus females. Insectes Sociaux 56: 77-84. Artículo disponible aquí y acá en pdf.

• 42.- Turillazzi, S. 1985. Colonial cycle of Parischnogaster nigricans serrei (Du Buysson) in west Java (Hymenoptera Stenogastrinae). Insectes Sociaux 32 (1): 43-60.

• 43.- Turillazi, S. 1988. Social Biology of Parischnogaster jacobsoni (Du Buysson) (Hymenoptera, Stenogastrinae). Insectes Sociaux 35 (2): 133-143.

• 44.- Turillazi, S. 1989. The Origin and Evolution of Social Life in the Stenogastrinae (Hymenoptera, Vespidae). Journal of Insect Behaviour 2 (5): 649-661.

• 45.- Turillazzi, S. 2012. The Biology of Hover Wasps. Springer. ISBN 978-3-642-32680-6.

• 46.- Wenzel, J. W. 1992. Extreme queen-worker dimorphism in Ropalidia ignobilis, a small-colony wasp (Hymenoptera: Vespidae). Insectes Sociaux 39 (1): 31-43.

• 47.- Wenseleers, T. et al. 2005. A test of worker policing theory in an advanced eusocial wasp, Vespula rufa. Evolution 59 (6): 1306-1314. Artículo disponible aquí y acá en pdf.

• 48.- Weenseleers, T. & Ratnieks, F. L. W. 2006. Enforced altruism in insect societies. Nature 444: 50. Artículo disponible aquí, acá y acuyá en pdf.

• 49.- Yamane, S. et al. 1983. Multiple behavioral options in a primitively social wasp, Parischnogaster mellyi. Insectes Sociaux 30 (4): 412-415.

• 50.- West-Eberhard, M. J. 2005. Behavior of the primitively social wasp Montezumia cortesioides Willink (Vespidae Eumeninae) and the origins of vespid sociality. Ethology Ecology & Evolution 17: 201-215. Artículo disponible aquí en pdf.

• 51.- Fanelli, D. et al. 2005. Multiple reproductive strategies in a tropical hover wasp. Behavioral Ecology and Sociobiology 58 (2): 190-199. Artículo disponible aquí en pdf.

• 52.- Mitra, A. & Gadagkar, R. et al. 2012. Road to Royalty – Transition of Potential Queen to Queen in the Primitively Eusocial Wasp Ropalidia marginata. Ethology 118 (7): 694–702. Artículo disponible aquí en pdf.

• 53.- Beroukhim, R. 1995. Group selection. College of Letters and Science | University of California, Berkeley. Acceso libre.

• 54.- Cordero Rivera, A. 1999. Adaptación, Selección Natural y la falacia de «la supervivencia de la especie». Boletín de la Sociedad Entomológica Aragonesa 26: 613-617. Artículo de acceso libre.